Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы находилась на западе Плющихи, на берегу Москвы-реки, из-за чего в народе часто называется «церковь на Бережках».
Храм этот располагался здесь с незапамятных времен. Он был построен архиепископом Григорием в 1412-1413 годах во времена княжения великого князя Василия III. Место было настолько живописное, возвышающееся над стремительной рекой и густыми лесами, что решено было построить здесь же, напротив двор, где впоследствии пребывали ростовские владыки.
Подворье ростовских архиереев служило также убежищем известного в XV в. писателя, знатного боярина, ставшего монахом и ростовским митрополитом, Вассиана Рыло. Он знаменит тем, что сумел, будучи духовником великого князя Ивана III, во время нашествия Ахмета уговорить князя прервать переговоры с ханом (а переговоров добивались многие), убеждал его не бояться врага, а идти вместе с войском сражаться с ним: «Когда ты, вняв молению и доброй думе митрополита, своей родительницы, благоверных князей и бояр, поехал из Москвы к воинству с намерением ударить на врага христианского, мы, усердные твои богомольцы, денно и нощно припадали к алтарям Всевышнего, да увенчает тебя Господь победою. Что же мы слышим? Ахмат приближается, губит христианство, грозит тебе и отечеству; ты же пред ним уклоняешься, просишь о мире и шлешь к нему послов; а нечестивый дышит гневом и презирает твое моление». Великий князь послушался Вассиана: прервал переговоры с Ахметом, тот поворотил в Литву, и это было последнее нашествие татар Золотой Орды на Россию.
Однако войны и пожары не раз за всю историю разрушительно воздействовали на Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы. Во время пожара 1685 г. и Ростовское подворье и церковь Благовещения сгорели. После пожара стали строить новую каменную церковь, которую освятили в 1697 г. Тогда храм стал обычным приходским, но подворье еще существовало; в переписи 1722 г. так говорится о нем: «Ростовского архиерея загородный двор, за Смоленскими вороты, за Земляным городом, в Благовещенской слободе, с деревянным строением; на нем изба с сеньми, в ней живет дворник».
В XIV веке к церкви пристроили трапезную с приделом святителя Николая (1732-1737 гг.); потом — в 1765-1770 гг. — трапезную расширили и устроили там еще один придел, освященный в память св. мученика Иоанна Воина. Перестройки и достройки, однако, тем не ограничились: новая колокольня появилась около церкви в 1831-1837 г., и тогда же была выстроена большая трапезная.
Интерьеры приделов славились прекрасным одноярусным беломраморным иконостасом, где находилась почитаемая икона Божией Матери Коневской. В Благовещенской церкви служил священником в продолжение почти двадцати лет до перехода в Петровскую земледельческую академию профессором богословия отец замечательного русского художника Александра Головина, который родился в 1863 г. недалеко отсюда, в 4-м Ростовском переулке, в доме братьев его матери Поповых, стоявшем напротив церкви.
Сейчас церкви Благовещения Пресвятой Богородицы. Сносили ее не сразу, а по частям: сначала в 1950-х гг. разрушили пределы церкви, остатки исчезли в 60-х, а колокольню снесли позже всего. Напротив нее был выстроен дом, который предназначался, по иронии судьбы, для тех, кто, казалось бы должен заботиться о сохранности церкви — для архитекторов кооператива «Советский архитектор».